Okazaki lần đầu khoác áo đội tuyển quốc gia vào ngày 9 tháng 10 năm 2008, trong trận giao hữu gặp UAE. Anh cũng là thành viên của đội tuyển Nhật Bản tham dự vòng chung kết Thế vận hội Mùa hè 2008. Okazaki lập hat-trick đầu tiên vào lưới đội tuyển Hồng Kông ngày 8 tháng 10 năm 2009 và ghi thêm hat-trick khác trong trận gặp Togo sáu ngày sau đó (14 tháng 10 năm 2009).[37] Anh còn được tổ chức IFFHS trao tặng danh hiệu vua phá lưới thế giới 2009 nhờ 15 bàn thắng đã ghi được cho ĐTQG.[38]

Tháng 6 năm 2010, anh được huấn luyện viên Okada Takeshi đưa vào đội hình đội tuyển Nhật Bản tham dự World Cup 2010 tại Nam Phi.[39] Ngày 24 tháng 6, Okazaki ghi bàn thắng ấn định chiến thắng 3-1 trước Đan Mạch để cùng Nhật Bản lọt vào đến vòng đấu loại trực tiếp World Cup 2010.[40]

Ngày 17 tháng 1 năm 2011, anh ghi hat-trick thứ ba trong sự nghiệp của mình ở trận thắng 5–0 trước Ả Rập Saudi tại Cúp bóng đá châu Á 2011[41], giải đấu mà đội tuyển Nhật Bản sau đó đã giành chức vô địch sau khi thắng Úc 1-0 trong trận chung kết.

Tại Cúp Liên đoàn các châu lục 2013, Okazaki đã có hai bàn thắng trong các trận đấu với Ý và Mexico nhưng đội tuyển Nhật Bản đã bị loại sau cả ba trận toàn thua.[42][43] Anh là cầu thủ ghi nhiều bàn thắng nhất tại Vòng loại giải vô địch bóng đá thế giới 2014 khu vực châu Á với tám bàn thắng.

Tháng 6 năm 2014, anh tiếp tục có tên trong danh sách 23 cầu thủ Nhật Bản tham dự World Cup 2014 tại Brasil[44], giải đấu mà đội tuyển Nhật Bản đã bị loại ngay sau vòng bảng. Anh có mặt trong đội hình chính thức trong cả ba trận đấu vòng bảng của đội tuyển Nhật Bản tại giải đấu này và ghi được một bàn thắng trong thất bại 1-4 trước Colombia.[45]

Đầu năm 2015, Okazaki tiếp tục được gọi vào đội tuyển Nhật Bản tham dự Cúp bóng đá châu Á 2015. Tại giải đấu này, anh đã có một bàn thắng trong trận đấu với Palestine tại vòng bảng.[46]

Ngày 28 tháng 3 năm 2017, Okazaki đạt đến cột mốc 50 bàn thắng trong trận đấu thứ 108 cho đội tuyển quốc gia với pha lập công trong chiến thắng 4-0 trước Thái Lan tại vòng loại World Cup 2018.[47]

Ngày 31 tháng 5 năm 2018, Okazaki được chọn tham dự giải đấu World Cup lần thứ ba trong sự nghiệp tại Nga sau khi huấn luyện viên Nishino Akira chốt danh sách 23 cầu thủ chính thức.[48]